Церковь была разрешена к постройке Указом Томской Духовной Консистории от 14 июня 1902 года.

По завершении строительства был совершен осмотр церкви исполняющим должность губернского архитектора Кондаковым и младшим инженером Строительного отделения Томского губернского управления А.Д. Крячковым (в последствии известный сибирский, а затем новосибирский архитектор) в присутствии настоятеля Спасского собора протоиерея Николая Вавилова. 18 ноября 1904 года святителем Макарием (Невским), епископом Томским и Барнаульским, было совершено освящение храма во имя святого Пророка и Предтечи Господня Иоанна. А в следующем году перестраивалось перекрытие входа (под колокольней), поэтому, наверное, долгие годы считалось, что церковь была построена в 1906 году. Это уже была пятая православная церковь в г. Каинске. В Иоанно - Предтеченской церкви служили один священник и один псаломщик.

В списке приходов, составленном около 1927 – 1928 года Иоанно – Предтеченский храм значится как центр Каинского благочиния Новосибирской епархии Тихоновской ориентации. В Каинское благочиние входило 14 приходов.

Церковь для верующих действовала до 1940 года, закрыта она была по решению Новосибирского Облисполкома. После закрытия были разрушены купол, семь луковичных глав, колокольня, иконостас, люстра – паникадило. Южный фасад позднее был закрыт кирпичной пристройкой, часть окон заложена кирпичом.

В помещении храма размещался склад воинской части, а затем кинотеатр «Октябрь». В декабре 1988 года в бывшей церкви был открыт краеведческий музей. Первым директором был Николай Иванович Подобаев, по его инициативе территория, прилегающая к зданию, вновь была обнесена чугунной узорчатой оградой на кирпичной основе.

В 1991 году храм был незаконно захвачен наемниками Зарубежной Православной Церкви. В 1992 году храм был возвращен Русской Православной Церкви по решению суда.

В 1993 году храм Рождества Иоанна Предтечи освящен Преосвященнейшим Тихоном, епископом Новосибирским и Барнаульским. В 1995 году восстановлена колокольня. В праздник Святой Троицы в 1996 году были освящены и подняты на колокольню 8 колоколов, изготовленные фирмой «Пятков и Ко» в г.Каменск-Уральский.

В 2007 году по распоряжению городской администрации во главе с В.А. Функом приходу было передано здание приходского училища, построенное также на средства А.И. Шкроевой в 1906 году. Во времена советской власти там было помещение средней школы, а затем Станции Юных Техников. В этом здании были размещены приходские: воскресная школа, ризница, библиотека, трапезная, столярная мастерская и мастерская церковного художника.

В 2008 году была разобрана пристройка, и храм обрел свой первозданный вид.

В 2009 году на территории храма началось строительство административного корпуса прихода.